Peter Frederick Weller przyszedł na świat 24 czerwca 1947 roku, w Stevens Point (Wisconsin, USA). Jego rodzicami są Dorothy Jean Davidson oraz Frederick Bradford Weller, sędzia federalny i pilot śmigłowców armii Stanów Zjednoczonych. Gdy Peter był dzieckiem uczył się w szkołach w Heidelbergu (Niemcy) i w San Antonio (Teksas, USA), a następnie zapisał się na studia na Uniwersytecie Północnego Teksasu w Denton (Teksas, USA). Na uczelnię przyciągnęła go możliwość grania na trąbce w jednym ze studenckich zespołów jazzowych. Zresztą muzyka w rodzinie Wellerów była obecna od dawna. Po otrzymaniu stypendium opuścił Teksas i przeniósł się do Nowego Jorku, gdzie rozpoczął naukę w American Academy of Dramatic Arts.
Po ukończeniu szkoły zadebiutował na Broadway'u jako David, w sztuce
Davida Rabe'a "Sticks and Bones". Następnie odtwarzał tą samą rolę na scenie w Londynie. Na Broadway'u Weller grał potem w wielu przedstawieniach. Wystąpił m.in. w "Summer Brave"
Williama Inge'a, "Rebel Women"
Thomasa Babe'a czy "Full Circle" w reżyserii
Otto Premingera. Uznanie krytyki przyniosła mu rola Billie Wilsona, w sztuce "Streamers"
Mike'a Nicholsa. W międzyczasie Weller stał się członkiem stowarzyszenia Actor's Studio.
Filmowym debiutem Petera była rola u
Richarda Lestera w "
Butch i Sundance - Lata młodości". Kolejne postacie zagrał w "
Co jest grane"
Sidney'a Lumeta oraz "
Najwyższej stawce"
Alana Parkera. Przełomową rolę stworzył w produkcji
Paula Verhoevena, "
RoboCop", za którą był nominowany do nagrody Saturna. W 1991 roku wystąpił w "
Nagim lunchu"
Davida Cronenberga, film brał udział w konkursie głównym na Festiwalu Berlinale. W kolejnych latach zagrał w wielu produkcjach telewizyjnych, m.in. w "
Żonie dla Martina",
Schyłku lata", czy "
Posejdonie". W 2010 roku pojawił się w serialu "
Dexter", co zaowocowało nominacją do nagrody Amerykańskiej Gildii Aktorów Filmowych.
Prywatnie Weller od lat przyjaźni się z aktorem
Jeffem Goldblumem, z którym wielokrotnie grywał w grupie jazzowej, w klubach w Los Angeles (Kalifornia, USA). Od 2006 roku jest żonaty z
Shari Stowe.